龙信一代杀死红龙之后,全世界怪物横行,一片混乱,觉者和随从在世界各地寻找混乱的根源,最后只剩地图最南端的半岛无法前往。自红龙降世以来,月亮就不会移动(一、二代游戏里的夜空都没有月亮),导致潮汐停止,海水淹没了通向半岛的陆地,而溶灵让他们无法渡海。

不过,红龙死后,从前笼罩着月之祭坛(lunar altar)的云层和迷雾消散了,为避免疏漏,觉者和随从抵达月之祭坛,他们发现,这其实是一座无尽之塔(endless tower),没有底部,也没有顶部,是串联所有平行世界的线,无数个世界沿着这座塔堆叠起来。(每一个世界都有自己专属的太阳,但所有的世界共享着同一个月亮。)

觉者和随从在塔中遇见不同平行世界的他们。不同世界的觉者和随从帮助他们过关斩将,最后找到了一个只有他们能通过的跳跃点。与其他世界的自己告别后,他们通过跳跃点跃入虫洞。
穿过虫洞,觉者和随从便登上了月亮,在月亮上遇见了各种强大的怪物(月亮作为关卡就是巨大的地牢),他们照常一路拼杀,最后遇见了“守护者”(the guardian)。双方用火与剑交流意见,直到守护者认可觉者和随从的实力,停止战斗,将他们扔回自己的世界,回到无尽之塔外侧。
自此,月亮重新开始运动,潮汐涨落。从现在起,站在高耸入云的无尽之塔上,觉者和随从可以用滑翔翼(可能类似塞尔达传说)到达地图上的任何位置。
他们使用滑翔翼降落在南方半岛的入口处,来到潮汐洞穴(tidal cave)的前方。
一道无形的屏障阻止了除觉者之外的任何人穿过,而他们不知道如果觉者不兑现与队友继续战斗、抵御邪恶的承诺,将会发生什么。
觉醒者穿越屏障,到达另一个位面,其中心坐着已知宇宙的监管者——界王。经过一系列试炼以及一场持久的单挑,我们的英雄最终取得了胜利。
接下来就和一代的剧情差不离,有三种选择:一,继承界王之位,成为无尽循环的一环,直到下一位觉者来到潮汐洞穴;二,拒绝继位,回到小渔村老婆孩子热炕头;三,继位之后用弑神剑自刺,终结循环。